公元794年，日本桓武天皇时期，京都长冈被其胞弟早良亲王怨灵诅咒，天灾人祸不断。桓武天皇被迫迁都平安京，由此开启四百年平安时代序幕。彼时权贵内部斗争激烈，人民生活疾苦，世间因此怨灵丛生，人、鬼与怪物屏息同栖。隶属于宫廷阴阳寮的阴阳师们，作为平衡天、地、人、在一声蕴含着痛苦、愤怒与不屈的怒吼声中，蒙烈双臂抱紧了脑袋头颅，以自身最强的意志力跳跃出了羽毛的攒射范围，不过就在这一瞬间，他已至少被几十只羽毛所射中，尽管裂隙追猎者链甲吸收了羽毛绝大部分的动能，使得羽毛无法射穿他的身体，但随后羽毛所化成的阴冷能量却比最可怕的剧毒还要厉害，直接侵入了他的体「狴」内、经脉，瘫痪了他全身的神经和心脏甚至是大脑，只见他口中喷出黑色的血液来，不甘地伸手指子指阿尔夏珠，但最终还是瘫倒在地，转瞬间就气息全无，竟似已死去了，连身上的裂隙追猎者链甲和群星之怒长弓等法则武装都随即消散无踪。鬼间矛盾的存在，自此活跃在历史舞台上，其中最为耀眼的便是身世成谜的安倍晴明（野村万斋 饰）。右近卫中将源博雅（伊藤英明 饰）受托拜访安倍晴明，被所目睹的奇异景象及晴明的个人魅力深深折服；晴明亦被博雅正直的品德吸引。故事便从两人宿命相识，结下珍贵清谊开始。
宫廷内近来异事频发。左大臣藤原师辅之女诞下敦平亲王，婴儿降世却身负诅咒。晴明招来蜜虫（今井绘理子 饰）和神秘女子青音（小泉今日子 饰），与博雅一同化解恶咒，却反遭诬陷。原来一切皆是阴阳头道尊（真田广之 饰）所为。他利用左右大臣间矛盾与后妃间争宠频生事端，更欲召唤出150年前的最强怨灵早良亲王，将平安京彻底颠覆……
